养殖水环境中抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响研究进展.pdf
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1、生态毒理学报Asian Journal of Ecotoxicology第 18 卷 第 3 期 2023 年 6 月Vol.18,No.3 Jun.2023 基金项目:国家重点研发计划课题(2019YFC1605704)第一作者:王美茹(1998),女,硕士研究生,研究方向为生态毒理学,E-mail: *通信作者(Corresponding author),E-mail:DOI:10.7524/AJE.1673-5897.20221031001王美茹,崔鹏飞,汝少国.养殖水环境中抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响研究进展J.生态毒理学报,2023,18(3):94-111Wang
2、M R,Cui P F,Ru S G.Research progress on effects of antibiotics in aquaculture water environment on structure,function and resistome of fish in-testinal microbiota J.Asian Journal of Ecotoxicology,2023,18(3):94-111(in Chinese)养殖水环境中抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响研究进展王美茹,崔鹏飞*,汝少国中国海洋大学海洋生命学院,青岛 266003收稿日期:2022
3、-10-31 录用日期:2023-01-13摘要:当前,抗生素类药物被广泛应用于水产养殖业,且在水环境中频繁检出多种类型的抗生素。抗生素和抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes,ARGs)是多重耐药菌甚至“超级细菌”产生的源头,抗生素被列为一类新兴的有机污染物,对环境中生物的潜在不利影响已引起广泛关注。鱼类的肠道菌群会通过自身的细胞组分或代谢产物,影响鱼类的营养代谢、系统发育和免疫调节等生理过程。鱼类肠道菌群保持健康平衡状态能保障鱼体健康,水产养殖环境中残留的抗生素会对鱼类肠道菌群造成严重影响,相关研究已经展开。本文总结归纳了近年来部分国内外养殖水环境中抗生素的
4、污染状况。基于目前的研究成果重点综述了抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响,为抗生素的毒理学评价提供总结和新的研究思路,为进一步开展抗生素环境风险评估及制定污染防控阻断策略等研究提供参考。关键词:抗生素;鱼类;健康风险;肠道菌群;抗性组文章编号:1673-5897(2023)3-094-18 中图分类号:X171.5 文献标识码:AResearch Progress on Effects of Antibiotics in Aquaculture Water Environ-ment on Structure,Function and Resistome of Fish Intesti
5、nal MicrobiotaWang Meiru,Cui Pengfei*,Ru ShaoguoCollege of Marine Life Sciences,Ocean University of China,Qingdao 266003,ChinaReceived 31 October 2022 accepted 13 January 2023Abstract:Antibiotics are currently utilized extensively in the aquaculture industry,and multiple antibiotic typesare frequent
6、ly identified in water environments.Antibiotics and antibiotic resistance genes(ARGs)are the sourcesof multidrug-resistant bacteria and“superbug”.Antibiotics have been categorized as an emerging organic pollu-tant,and their potential detrimental effects on organisms in the environment have attracted
7、 widespread attention.Fish intestinal microbiota can affect nutrition metabolism,system development,and immune regulation of physio-logical processes via its own cell components or metabolites.And fish with a healthy intestinal microbiota balancecan protect fish body health;aquacultures residual ant
8、ibiotics in the environment will have a serious influenceon fish intestinal microbiota,and research in this area has begun.This paper summarizes the current status of an-第 3 期王美茹等:养殖水环境中抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响研究进展95 tibiotic pollution in aquaculture water environments at home and abroad in recent yea
9、rs.In addition,the effects ofantibiotics on the structure,function,and resistance groups of fish intestinal microbiota were mainly reviewed,providing a summary and new research ideas for toxicological evaluation of antibiotics as well as a reference forfuture research on environmental risk assessmen
10、t of antibiotics and the development of pollution prevention andcontrol strategies.Keywords:antibiotics;fish;health risk;intestinal microbiota;resistome 抗生素最初是用来治疗动物疾病,后来逐渐作为饲料添加剂、预防剂和生长促进剂,使用量和使用频次逐年上升1-2。据报道全球 73%的水产养殖国家使用土霉素、磺胺嘧啶和氟苯尼考,55%的国家在水产养殖中使用磺胺二甲氧嘧啶、红霉素、阿莫西林和恩诺沙星3。抗生素的使用会直接影响鱼体肠道菌群的稳定。鱼类肠道
11、菌群在营养合成和代谢、肠道上皮发育以及免疫系统调节等方面发挥重要作用4,肠道菌群紊乱则会进一步影响鱼体的生理功能。此外,抗生素的生物利用率仅为 10%30%,致使大量抗生素以母体及其代谢物形式进入养殖水环境中5。同时,抗生素持续不断地输入造成在水环境中形成一种假持久性现象6。一些抗生素在亚致死剂量下能显著促进质粒介导的抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes,ARGs)水平转移,比如常见的氟诺喹酮类药物可通过接合转移促进 ARGs 在不同细菌之间进行传播7-8。一旦细菌获得 ARGs,即使在选择压力消失后,它们也可以在环境中长期存在9。ARGs 在生态环境中的传播
12、、迁移和扩散已成为影响全球公共卫生安全的重要问题10。2021年 9 月,Nature发表的综述文章指出在水产养殖业?中超过 50%的水产养殖环境和养殖生物存在耐药性问题11。研究发现,已有 90%以上的水生细菌能够抵抗超过 1 种抗生素,大约 20%的细菌能抵抗 5种甚至更多抗生素12。根据世界卫生组织(2019)13的报告,如果不采取行动,到 2050 年抗生素耐药性每年将导致 1 000 万人死亡,并使全球经济陷入危机。然而,抗生素的使用和 ARGs 的产生和传播之间的关联机制仍未明确。因此,本文总结归纳了养殖水环境中的抗生素残留现状,着重以抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能及抗性组的影响为
13、主线进行总结讨论,以期为环境中抗生素对鱼类肠道健康和ARGs 传播的影响研究提供参考,也为在水产养殖中合理使用抗生素提供借鉴。1 抗生素在养殖水环境中的残留现状(Status of an-tibiotic residues in aquaculture water environment)1.1 养殖水环境中抗生素残留的原因、特点及变化趋势(Causes,characteristics and trend of antibiotic res-idues in aquaculture water)水产养殖中抗生素的污染来源主要有:(1)水产养殖中直接使用的抗生素;(2)家禽粪/牛粪等水产饲料中的
14、抗生素残留;(3)受污染的养殖用水中的抗生素。其中直接使用的抗生素是最重要的来源之一14-15。鱼类是全球贸易量最大的粮食商品之一,为人类的粮食安全和充足营养供应做出了重大贡献,目前野生鱼类捕捞量已趋平稳,能够持续大幅增长的用于人类消费的鱼类供应主要来源于水产养殖16。当前,世界范围内的水产养殖模式已从传统养殖系统向集约化养殖系统转变,导致高密度养殖现象,显著增加了感染细菌性疾病发生和传播的风险17。为了预防和治疗这些疾病,抗生素在水产养殖中得到了广泛的应用。此外,抗生素,特别是土霉素和氟苯尼考也被用作水产养殖生物的生长促进剂18。世界范围内水产养殖中抗生素的使用量显著增加,抗生素的施用方式主
15、要有混合饲料饲喂法、沐浴法和池洒法,其中混合饲料饲喂是抗生素的常见施用途径,这些饲喂方式都容易导致抗生素在水产养殖环境中残留,严重污染养殖环境和养殖生物,增加养殖鱼类的抗生素暴露风险19-20。近年来,在水产养殖水环境中频繁检出抗生素,主要包括磺胺类、四环素类以及氟喹诺酮类药物。表 1 列举了国内外部分养殖水体中检测频率和浓度较高的抗生素种类及其残留量。由数据可知,养殖水体中抗生素的残留量较高,大多在 ngL-1 gL-1水平。其中检测到磺胺类残留量最高达 7.42 g L-1,氟喹诺酮类最高达 958 g L-1,四环素类最高达 15.163 g L-1。养殖水体中抗生素残留水平主要与水产养
16、殖的空间分布、养殖生物种类、生长阶段以及季节等因素有关。在我国检测到较高抗生素残留量的养殖水体96 生态毒理学报第 18 卷表 1 养殖水体中抗生素浓度Table 1 Concentration of antibiotics in aquaculture water抗生素种类Antibiotic type养殖水体采样位置Sampling location of aquaculture water浓度/(ng L-1)Concentration/(ng L-1)参考文献Reference磺胺嘧啶Sulfadiazine中国茅尾海 Maowei Sea,ChinaND 28.6021中国北部湾 B
17、eibu Gulf,ChinaND 24.4222中国杭州湾 Hangzhou Bay,China0.86 2.6723中国北江 Beijiang River,ChinaND 7 418.0024中国洪湖 Lake Honghu,China8.00 261.1025中国桂林 Guilin,China32.30 333.7126韩国 Republic of KoreaND 5.6927孟加拉国 BangladeshND 17.9728磺胺甲恶唑Sulfamethoxazole中国北部湾 Beibu Gulf,ChinaND 3.3022中国杭州湾 Hangzhou Bay,China2.25 1
18、5.1723中国北江 Beijiang River,ChinaND 29.6024中国洪湖 Lake Honghu,China6.00 260.5025中国桂林 Guilin,China116.76 652.6926中国黄海 Yellow Sea,ChinaND 3.4329中国莱州湾 Laizhou Bay,China0.60 1 273.7030中国太湖 Tai Lake,ChinaND 7 189.1031恩诺沙星Enrofloxacin中国北江 Beijiang River,ChinaND 20.4024中国桂林 Guilin,China181.49 678.4826中国黄海 Yell
19、ow Sea,ChinaND 995.0229中国莱州湾 Laizhou Bay,China0.31 82.2530中国太湖 Tai Lake,ChinaND 183.6131中国广州 Guangzhou,ChinaND 100.0032马来西亚 MalaysiaND 958 000.0033诺氟沙星Norfloxacin中国北部湾 Beibu Gulf,China4.31 97.3022中国杭州湾 Hangzhou Bay,China15.20 115.2823中国桂林 Guilin,ChinaND 191.0726中国黄海 Yellow Sea,ChinaND 8.7329中国莱州湾 La
20、izhou Bay,ChinaND 72.3730中国太湖 Tai Lake,ChinaND 210.5731马来西亚 MalaysiaND 6 670.0033环丙沙星Ciprofloxacin中国北部湾 Beibu Gulf,China5.42 182.0022中国桂林 Guilin,China135.57 247.6426中国黄海 Yellow Sea,ChinaND 61.2929中国莱州湾 Laizhou Bay,ChinaND 73.8430马来西亚 MalaysiaND 131 000.0033中国海陵岛 Hailing Island,ChinaND 186.0034中国广东 G
21、uangdong,China15.80 61.8035土霉素Oxytetracycline中国杭州湾 Hangzhou Bay,China12.35 38.3323中国北江 Beijiang River,ChinaND 89.4024中国黄海 Yellow Sea,ChinaND 41.0329中国莱州湾 Laizhou Bay,ChinaND 175.0230中国太湖 Tai Lake,ChinaND 198.8331中国海陵岛 Hailing Island,ChinaND 15 163.0034越南 Vietnam200.00 250.0036韩国 Republic of KoreaND
22、9 935.0037第 3 期王美茹等:养殖水环境中抗生素对鱼类肠道菌群结构、功能和抗性组的影响研究进展97 续表1抗生素种类Antibiotic type养殖水体采样位置Sampling location of aquaculture water浓度/(ng L-1)Concentration/(ng L-1)参考文献Reference四环素Tetracycline中国杭州湾 Hangzhou Bay,China9.89 34.1123中国北江 Beijiang River,ChinaND 303.0024中国洪湖 Lake Honghu,China98.50 1 019.2025中国莱州湾
23、 Laizhou Bay,ChinaND 1.7330中国太湖 Tai Lake,ChinaND 250.6331马来西亚 MalaysiaND 73.0033中国海陵岛 Hailing Island,ChinaND 2 305.0034越南 Vietnam130.00 190.0036红霉素Erythromycin中国茅尾海 Maowei Sea,ChinaND 1 290.0021中国北部湾 Beibu Gulf,China0.62 45.8022中国北江 Beijiang River,China1.00 68.8024中国广州 Guangzhou,China80.00 1 400.003
24、2氟苯尼考Florfenicol中国北部湾 Beibu Gulf,ChinaND 578.0022中国杭州湾 Hangzhou Bay,China0.48 47.9723中国太湖 Tai Lake,ChinaND 2 708.6031中国广东 Guangdong,ChinaND 1 282.0035韩国 Republic of KoreaND 1 600.0037主要分布于东部和南部,包括黄海、莱州湾、海陵岛和北江等地。这和我国水产养殖的空间分布有关,据报道东部和南部地区的养殖面积可达北部和西部地区的 600 倍,广东、山东、福建、江苏和湖北是产量最大的 5 个省份19。不同养殖生物对抗生素的
25、需求差异会影响养殖水体中抗生素残留水平。大菱鲆的抗病性较差,养殖中通常伴随着高剂量的抗生素使用,导致其养殖水体抗生素含量高于海参池和软体动物池30。大环内酯类药物仅在虾/蟹池中检测到,在鱼池中未检出,这是由于大环内酯类药物对藻类有较强毒性,可以控制高温期间在虾/蟹池经常发生的藻华31。王敏等38检测了鱼、虾、蟹养殖水体中抗生素的残留水平,抗生素检出种类情况为鱼(6 种)虾(5 种)蟹(3种),其中诺氟沙星仅在虾池中检出,磺胺二甲嘧啶、磺胺甲恶唑和甲氧苄氨嘧啶仅在鱼池和虾池中检出,氧氟沙星和磺胺嘧啶仅在鱼池和蟹池中检出。李贞金等39在不同生物的养殖池中检出的抗生素种类也不相同,其中鱼池 10 种
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