1-6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响.pdf

Chinese Journal of Neuroanatomy志杂解部经神2023,39(3)：2 8 1 2 8 81 6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响杜丹，林加金，苗霞，徐胜龙，晏雨铭，艾涛，尚梦娟*，李静*（1.空军军医大学军事预防医学系辐射防护医学教研室，特殊作业环境危害评估与防治教育部重点实验室，西安7 10 0 32；2.陕西中医药大学公共卫生学院，咸阳7 12 0 46）摘要 目的：研究不同功率密度的1 6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响，并初步探讨其海马相关神经机制。方法：56 只成年雄性BALB/c小鼠随机分为四组：假辐照组（sham）和不同功率密度照射组（分别为1、5、10 mW/cm），照射组采用多频（1.8、2.6、3.5、4.9、5.8 CHz）复合微波辐射，每天1h（每个频点12min），连续照射1周。采用旷场实验及高架十字迷宫实验检测小鼠焦虑样行为；通过HE染色观察小鼠海马组织学变化；通过高分辨液质联用技术检测小鼠海马组织内单胺类神经递质的含量。结果：各组小鼠体表温度及体重均无明显改变。在旷场实验中，与sham组相比，10 mW/cm组小鼠中央区进人次数显著降低（P0.05），其余组无明显变化。高架十字迷宫实验中，与sham组相比，10 mW/cm组小鼠开放臂进入时间百分比显著降低（P0.05），其余组无明显变化。HE染色结果显示，与sham组相比，各照射组小鼠海马CA3区均有不同程度的损伤，且损伤程度随着功率密度的增加而加重。神经递质检测结果显示，与sham组相比，10 mW/cm照射组小鼠海马组织内5-羟色胺（5-HT）含量显著下降（P0.05）其余组无明显变化。结论：功率密度为10mW/cm的1 6 CHz多频复合微波辐射照射1周后可导致小鼠发生焦虑样行为，可能与海马组织CA3区结构损伤及5-HT神经递质含量降低有关。关键词多频复合微波辐射；焦虑；海马；神经递质；小鼠D0I:10.16557/ki.1000-7547.2023.03.005The effects of 1-6 GHz multifrequency complex microwaveradiation on anxiety-like behavior in miceDU Dan-2,LIN Jiajin,MIAO Xia,XU Shenglong,YAN Yuming,AI Tao,SHANG Mengjuan,LI Jing(1.Department of Radiation Protection Medicine,Air Force Medical University,Ministry of Education Key Lab of HazardAssessment and Control in Special Operational Environment,Xian 710032;2.School of Public Health,Shaanxi University of Chinese Medicine,Xianyang 712046,China)Abstract Objective:To investigate the effects of 1-6 GHz multi-frequency complex microwave radiation at differentpower densities on anxiety-like behavior in mice,and to explore the hippocampus-related neural mechanisms.Meth-ods:56 adult male BALB/c mice were randomly divided into four groups:the sham group and the irradiation group withdiferent power densities(1,5 and 10 mW/cm).The irradiation group was irradiated with multi-frequency(1.8,2.6,3.5,4.9,and 5.8 GHz)combined microwave radiation for 1 h per day(12 min per frequency)for 1 week.Theanxiety-like behavior of the mice was measured in the open-field and elevated plus-maze experiments;the histologicalchanges in the hippocampus were observed by HE staining;and the monoamine neurotransmitter content in the hippo-基金项目：后勤科研重点项目（BKJ19C019）*通信作者：李静电话：[phone],E-mail：Ji n g l i 0 52 6 12 6.c o m;尚梦娟电话：[phone],E-mail：s m j-0 6 2 0 16 3.c o m282神经解剖学杂志，2023年5月第39 卷第3期campus was measured by high-resolution liquid-quality coupling technique.Results:The body surface temperature andbody weight of mice in each group did not change obviously.In the open field test,the number of entries into the centralzone was significantly lower in the 10 mW/cm group compared to the sham group(P0.05),but no significant chan-ges were observed in the other groups.In the elevated plus maze,the percentage of entry time into the open arm wassignificantly lower in the 10 mW/cm group compared to the sham group,but no significant changes were observed inthe other groups.The results of HE staining showed that compared with the sham group,the CA3 area of hippocampusof mice in all irradiated groups had different degrees of damage,and the degree of damage increased with the increase ofpower density.The results of neurotransmitter detection showed that the content of 5-hydroxytryptamine(5-HT)in thehippocampus of mice in the 10 mW/cm rradiated group decreased significantly compared with the sham group(P0.05),while the rest of the groups showed no significant changes.Conclusion:Multi-frequency complex microwave radi-ation at a power density of 10 mW/cm for 1 week resulted in anxiety-like behavior in mice,possibly associated withstructural damage to the CA3 region of the hippocampus and reduced 5-HT neurotransmitter content.Key wordsmulti-frequency complex microwave radiation;anxiety;hippocampus;neurotransmitter;mouse微波辐射是指频率范围为30 0 MHz30 0 G H z的电磁波，被广泛应用于电器、通信、医疗及工业等领域1.2 。在为人类生活带来便利的同时,其可能带来的潜在危害不容忽视。世界卫生组织（WTO）已将微波辐射列为第4大环境污染物，国际癌症研究机构（IARC）也将其归类为“可能对人类致癌”（2 B组)3O近年来，微波辐射对机体健康的损伤效应受到人们的日益重视4。以往动物实验研究发现，微波辐射可致小鼠发生焦虑样行为5。Saikhedkar等6 将Wistar大鼠暴露于频率为90 0 MHz的微波辐射15d,每天4h，可增加大鼠焦虑水平。然而，既往大多数研究都集中在单频段微波辐射的生物效应。在日常的工作生活环境中，人员通常是同时暴露于多种频率及功率密度的复杂电磁环境之中7 。多频段复合微波辐射对人体的作用方式相对于单频微波辐射变得更加复杂，这些辐射的综合效应可能已经无法用单一频段微波辐射的生物效应规律来解释,其是否会造成焦虑情绪的产生值得深究。因此，研究复杂微波环境的损伤效应并制定相应防护措施是十分紧迫和待解决的问题。然而，目前有关多频段复合微波辐射对焦虑样行为的影响尚未见明确报道。海马被认为是编码焦虑情绪的重要脑区之二8,9,且既往研究表明海马组织中的单胺类神经递质在焦虑情绪的产生过程中发挥关键作用10 。然而，多频段复合微波辐射会对海马结构及其单胺类神经递质产生怎样的影响尚没有相关研究涉及。因此，本研究主要探讨不同功率的多频段复合微波辐射对小鼠焦虑样行为、海马组织形态结构及其单胺类神经递质含量的影响，以期初步阐明多频段复合微波辐射致焦虑样行为及海马组织形态结构损伤的效应规律，为其防护措施的制定提供实验依据，材料和方法1.材料1.1动物及分组6 8 周龄健康雄性BALB/小鼠56 只，体重2 2 2 3g，购自空军军医大学动物实验中心。小鼠饲养于室温（2 2 2）环境中，12 h明暗循环，自由进食与饮水。根据体重将小鼠随机分为sham组和1、5、10 mW/cm照射组，每组14只。1.2试剂及仪器功率放大器（BLMA0860-100）购自德国Bonn公司；信号发生器由北京是德科技有限公司提供；电磁综合场强仪（SEM-600）由北京森馥科技有限公司提供；红外热成像仪（Ti400）购自美国FLUKE电子仪器仪表公司；旷场实验与高架十字迷宫实验系统由上海移数信息科技有限公司所生产；高分辨质谱仪（QExactive）由上海赛默飞世尔科技有限公司提供；HE染色试剂盒购买于北京索莱宝科技有限公司。2.方法2.1微波辐射小鼠均于清醒状态下放置于距离信号源7 0 cm处的有机玻璃孔盒子里（每格尺寸为32mm42mm80mm），并进行全身暴露，辐照前采用SEM-600电磁综合场强测量仪检测场强，确保辐照区域场强相对均匀。小鼠每日辐照4h（14:0 018:00），共辐照1周。采用频率为1.8、2.6、3.5、4.9和5.8 CHz共5个频点联合辐照，每天辐照1h（每个频点12 min），功率密度分别为1、5、10 mW/283丹：1 6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响杜cm。除不进行辐照外,sham组动物的其他处理方式同辐照组。利用sim4life生物电磁仿真软件，对实验所用小鼠进行了比吸收率（Special absorptionrate,SAR）的仿真计算，实验SAR值如表1所示。表11 6 GHz多频复合微波辐射比吸收率值比吸收率值（W/kg)组别1.8 GHz2.6 GHz3.5GHz4.9CHz5.8 GHz假辐照组000001mW/cm照射组1.071.091.491.181.635mW/cm照射组5.395.487.435.898.1310mW/cm照射组10.7710.9614.8611.7916.262.2体表温度及体重监测于辐照过程中，采用福禄克Ti400红外热成像仪实时监测小鼠体表温度变化，每隔12 min对监测温度进行拍照，然后根据拍照记录到的体表温度值（共6 个时间点）绘制温度变化曲线；于照射期间，每间隔3d对小鼠进行称重，以监测其体重变化。2.3旷场实验实验方法参照文献。旷场装置由长50 cm，宽50 cm，高35cm的封闭箱体组成，底部均匀分为16 个格子，中间4格为中央区。箱体顶部中央为视频采集系统，并且记录系统相连。实验时将小鼠依次放人装置中央，记录5min内小鼠的自由活动情况，观察其总运动距离、中央区运动时间及中央区穿越次数。在实验期间，保持安静，每只动物实验后，用7 5%酒精擦拭箱体底面去除小鼠遗留气味，待晾干后再进行实验。2.4高架十字迷宫实验实验方法参照文献12 。高架十字迷宫实验箱体主要由两条开放臂（2 8 cm5.8cm)和两条闭合臂(2 8 cm15.5cm5.8cm)组成，互相垂直呈“十”字交叉，它们交汇的地方为中央区（5.8 cm5.8cm），装置置于离地面50 cm处。实验开始后，将小鼠面朝开臂方向放人中央区，记录5min内小鼠的运动轨迹，观察其总进臂次数、开放臂内停留时间百分比和开放臂进人次数百分比。实验期间，保持安静，避免小鼠看到实验人员的活动。每只动物实验后用7 5%酒精彻底擦迷宫，以防止残留气味干扰之后的实验动物。2.5高高分辨辩液质联用技术检测小鼠海马组织内单胺类神经递质含量行为学实验结束后，每组随机取5只小鼠，采用2%戊巴比妥钠对小鼠按照40 mg/kg体重剂量腹腔注射,深度麻醉后断头取脑，分离海马,用预冷的磷酸盐缓冲液（PBS,pH7.4）冲洗，滤纸吸干水分,对海马组织称重，加入0.2 ml的甲醇（含1%甲酸），漩涡震荡1min，匀浆5min，高速离心13000r/min，10 m i n 后吸取上清液，使用高分辨液相质谱法检测多巴胺（dopamine,DA），去甲肾上腺素(noradrenaline,NE）,5-羟色胺（5-hydroxytryptamine,5-HT)的含量。2.6统计学处理采用GraphpadPrism8.0软件进行分析,所有结果数据均采用均值标准误（xse）的形式表示。随时间变化的数据采用重复测量方差分析,其他数据单因素方差分析。P0.05表示差异有统计学意义。结果1.16CHz多频复合微波辐射对小鼠体表温度及体重无明显影响4组小鼠体表温度实时测量情况如（Fig.1A）所示，红色区域为接受检测的小鼠，其上方显示体表温度的最大值、平均值和最小值。热成像仪监测结果显示，在整个辐照过程中，各组小鼠体表温度变化均不超过1，各组间的体表温度没有统计学差异（Fi g.1B）。体重结果显示：各组小鼠体重均随着时间的延长而增长，但无统计学差异（Fig.1C）2.16GHz多频复合微波辐射可导致小鼠发生焦虑样行为2.1开放旷场实验结果Fig.2A显示了小鼠在开放旷场实验中的典型运动轨迹。统计学分析结果显示：4组小鼠旷场总运动距离无明显变化（Fig.2B）；各照射组中央区运动距离和运动次数与sham组均有降低趋势（Fig.2C-D），但仅10 mW/cm组中央区运动次数与sham相比存在统计学意义（Fig.2D）。提示，本实验条件下可导致10 mW/cm组小鼠发生焦虑样行为。2842023年5月第39 卷第3期神经解剖学杂志，Sham1mW/cm2Sham4524r+Sham1mWIcm?-0-1mWlcm25mWIcm2-5mWlcm210mW/cm2-10mWlcm225mW/cm210mW/cm2302029.9151801224364860-3036BTime(min)CDayAFig.1 Effects of 1-6 CHz multi frequency combined microwave radiation on body surface temperature and body weight of mice(n=14).A:Real time measurement of body surface temperature in mice.B:Changes in body surface temperature of mice duringirradiation.C:Body weight change of mice.Sham1mW/cm5mW/cm10mW/cmA20000r2000r20r80：88801500081500158.8888810000100010500050050BCDShamShamSham5mW/cm10mW/cm10mW/cm10mWlcmFig.2 Changes of 1-6 GHz multi frequency composite microwave radiation in open field test(n=14).A:Typical movement trajectorypertaining to each group in the open field test.B:Total distance.C:Central movement distance.D:Central area entries.ap0.05us Shamgroup.2.2高架十字迷宫实验结果Fig.3A显示了小鼠在高架十字迷宫实验中的典型运动轨迹。统计学分析结果显示：4组小鼠高架总进臂次数无明显变化（Fi g.3B）。各照射组开放臂进人次数百分比和开放臂进人时间百分比均有降低趋势（Fig.3C-D），但仅10mW/cm组小鼠开放臂进人时间百分比与sham相比存在统计学意义（Fig.3D）。提示，本实验条件下可导致10 mW/cm组小鼠发生焦虑样行为。285杜丹：1 6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响Sham1mW/cm?5mW/cm?10mW/cm2A3040r4030福830202020810101000BCDShamShamShammW/cm5mW/cm5mWlcm5mW/cm10mWlcmFig.3 Changes of 1-6 GHz multi frequency composite microwave radiation in elevated plus maze(n=14).A:Typical movement traj-ectory pertaining to each group in the test of elevated plus maze.The“O in the picture represented the open arm area,andthe“C represented the close arm area.B:Total arm entries.C:Open arm entries.D:Open arm duration.aP0.05 usSham group.3.16GHz多频复合微波辐射可导致小鼠海马神经元结构损伤HE染色主要观察了小鼠海马组织CA1、CA 3及DG区。染色结果显示：sham组小鼠海马各亚区神经元形态结构正常，分布均一，核淡染，细胞轮廓清楚。各组小鼠海马CA1区及DG区神经元排列紧密，形态完整，海马组织结构清晰，细胞轮廓清楚，但各照射组小鼠海马CA3区均出现不同程度的损伤，主要表现为神经元核固缩、深染，且损伤程度随着功率密度的增加而加重。提示，本实验条件下可导致小鼠海马组织神经元结构损伤（Fig.4）。4.16GHz多频复合微波辐射可导致小鼠海马组织内5-HT含量降低神经递质检测的实验结果显示：各组小鼠海马组织内DA及NE含量无明显差异（Fig.5A,B）；但10mW/cm照射组小鼠海马组织5-HT含量与sham组相比显著下降，差异具有统计学意义（Fig.5C）。提示，本实验条件可导致10 mW/cm小鼠海马组织内5-HT含量降低。讨论随着微波技术的广泛应用，各种不同频段的微波常常被同时使用，使得人们处在多种频段微波的复合暴露环境中,其中1 6 GHz的微波频段尤为常见，主要应用在无线WiFi、蓝牙和通信等。且随着人类使用各类微波的时间增加，身处于复杂微波环境中的时间和接受的微波辐射强度也有所增加,其对人体健康的损伤效应令人担忧。多数研究表明，一定强度的单一频率微波辐射可诱发焦虑情绪的产生13.4。然而，多频率复合微波辐射会对焦虑情绪产生怎样的影响尚未明确。本研究采用功率密度分别为1、5、10 mW/cm的1 6 GHz多频段复合微波照射小鼠，通过旷场实验和高架十字迷宫检测焦虑样行为，采用HE染色观察海马组织各亚区形态结构，并通过高分辨质谱仪检测小鼠海马组织内单胺类神经递质含量，旨在研究多频段复合微波辐射致焦虑样情绪的效应规律并初步探讨其海马相关神经机制。286神经解学杂志，2023年5月第39 卷第3期Sham1mW/cm25mW/cm?10mW/cm2oddiHVO3DFig.4 Changes of hippocampal tissue in mice after 1-6 CHz mulifrequency combined microwave irradiation(n=3).Bar=100 m inHippo.Bar=20 m in CA1,CA3 and DG.2.0r1015081.58HOH3100a(6/6u)vo(6/6d)EN(6/6n)1H-S6H1.0。4500.5002wo/Mu0.00ABCShamShamShamFig.5 Changes of monoamine neurotransmitter content in hippocampus after 1-6 GHz multifrequency microwave radiation(n=5).A:DA content.B:NE content.C:5-HT content.P0.05 us Sham group.我们首先观察了16 GHz多频复合微波辐射对小鼠体表温度及体重的影响。结果显示，各组小鼠体表温度及体重均无无明显差异。提示本实验中使用的辐照参数对小鼠的正常体重增长未造成影响，且没有对小鼠产生明显的热效应。以往研究发现，微波辐射可引起小鼠发生焦虑样行为。Hasan等15 研究发现,将小鼠持续暴露于2400MHz微波辐射6 0 d，每天40 或6 0 min，暴露组小鼠焦虑样行为显著增加。Zhang等16 探讨了1.8GHz微波辐射对小鼠情绪行为的影响，结果发现4周后暴露组小鼠会发生焦虑样行为。Varghese 等5采用2.45GHz微波辐射对Wistar大鼠持续暴露45d，高架十字迷宫检测结果显示，照射后大鼠发生焦虑样行为。孙立君等17 研究发现，将小鼠连续暴露于频率为3CHz,SAR为4W/kg的微波中7 d,可导致小鼠在旷场实验中进人中央区次数和时间显著减少，表现为焦虑样行为。这些研究均探讨了单一频率微波辐射对焦虑样行为的影响。然而，多频段复合微波辐射会对小鼠焦虑样行为产生怎样的影响及其剂量效应规律尚未明确。本研究采用不同功率的多频段复合微波照射小鼠，照射后的旷场实验和高架十字迷宫检测结果共同表明，功率为10 mW/cm的多频复合微波辐射可导致小鼠发生焦虑样行为。有研究表明，动物焦虑样行为的产生与海马体287丹：1 6 GHz多频复合微波辐射对小鼠焦虑样行为的影响杜CA1、CA 3、D G 脑区的神经元密切相关8.9。Si n g h等18 研究发现，将Wistar大鼠暴露于SAR为1.51W/kg，频率为2 115MHz的辐射中8 h，可引起海马DG区神经元的退行性改变和神经元丢失。Li等19研究发现，采用频率为2.8 56 GHz,功率密度为5、10、2 0 或30 mW/cm的微波辐射大鼠6 min，每周3次，持续6 周，结果发现照射后14d、2 8 d 和2 个月，各照射组大鼠海马组织DG区和CA3区的神经元均出现明显的核固缩、深染等现象，其中损伤最严重发生在30 mW/cm组微波暴露后2 8 d。为明确1 6CHz多频复合微波辐射致小鼠焦虑样行为是否与其海马结构受损有关，本研究采用了HE染色观察海马组织不同亚区形态结构。结果发现，各组小鼠海马组织CA1区及DG区组织结构清晰，细胞轮廓清楚，但各照射组小鼠海马组织CA3区均出现不同程度的损伤,且损伤程度随着功率密度的增加而严重。由此表明，本实验条件下，不同功率密度的1 6 GHz多频复合微波辐射均可导致小鼠海马组织CA3区出现结构损伤，且功率为10 mW/cm的多频复合微波辐射损伤程度最重，这可能是其引起焦虑样行为的解剖结构基础。而其余较低功率密度照射组引起的海马组织CA3区结构损伤尚不足以导致焦虑样行为的发生，其是否会引起其他功能性损伤有待进一步研究。既往研究发现，海马组织单胺类神经递质含量的降低可导致小鼠发生焦虑样行为，尤其是5-HT含量与焦虑样行为的发生有着密切的联系10.2 0 。为了明确1 6 GHz多频复合微波辐射所引起的小鼠焦虑样行为是否与其对神经递质的影响相关，我们采用高分辨质谱仪检测了小鼠海马组织内单胺类神经递质DA、NE和5-HT的含量，检测结果显示，各组小鼠海马组织内DA及NE含量无明显差异；但10mW/cm照射组小鼠海马组织5-HT含量与sham组相比显著下降，提示功率为10 mW/cm的1 6 CHz多频复合微波辐射能够降低小鼠海马组织中5-HT的含量，这可能是其引起小鼠出现焦虑样行为的神经化学基础。综上所述，功率密度为10 mW/cm的1 6 CHz多频复合微波辐射照射1周后可导致小鼠发生焦虑样行为，海马组织CA3区结构损伤可能是其发生焦虑样行为的解剖结构基础，且这种情绪性行为的变化可能与小鼠海马组织5-HT神经递质含量降低有关，但其具体的作用机制仍需进一步探讨。该研究结果为多频率复合微波辐射的神经生物效应研究增加了实验证据，为基于多频率复合微波辐射的效应规律制定卫生标准和防护措施提供了初步的理论依据。参考文献1 NMumtaz S,Rana JN,Choi EH,et al.Microwave radiation and thebrain:Mechanisms,current status,and future prospectsJ.Int JMol Sci,2022,23(16):9288.D0I:10.3390/ijms23169288.2 Lai YF,Wang HY,Peng RY.Establishment of injury models in stud-ies of biological effects induced by microwave radiation J.MilMed Res,2021,8(1):12.D0I:10.1186/s40779-021-00303-W.3 IARC working group on the evaluation of carcinogenic risks to hu-mans.Non-ionizing radiation,part 2:Radiofrequency electromagnet-ic fields J.IARC Monogr Eval Carcinog Risks Hum,2013,102:1-460.4 Iakovidis S,Apostolidis 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